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Vol. 81. Núm. 3.
Páginas 149-154 (Septiembre 2014)
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Vol. 81. Núm. 3.
Páginas 149-154 (Septiembre 2014)
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Fiabilidad en el cribado de la retinopatía del prematuro mediante el análisis de retinografías
Reliability of retinal imaging screening in retinopathy of prematurity
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C. Navarro-Blancoa,b,
Autor para correspondencia
carolinanavarroblanco@hotmail.com

Autor para correspondencia.
, J. Peralta-Calvoc, N. Pastora-Salvadorc, L. Álvarez-Rementeríab, E. Chamorroa, C. Sánchez-Ramosa
a Grupo de Neuro-Computación y Neuro-Robótica, Universidad Complutense de Madrid, Madrid, España
b Departamento de Oftalmología, Clínica Rementería, Madrid, España
c Departamento de Oftalmología Infantil, Hospital Universitario La Paz, Madrid, España
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Tabla 1. Sensibilidad, especificidad, índice Kappa y porcentaje de coincidencia para el diagnóstico de ROP tipo1 y ROP tipo1+2 (Remitir) del grupo C (oftalmólogo experto en ROP)
Tabla 2. Sensibilidad, especificidad, índice Kappa y porcentaje de coincidencia para el diagnóstico de ROP tipo1 de 3 grupos de especialistas con respecto al diagnóstico de referencia realizado por un oftalmólogo pediátrico experto en ROP
Tabla 3. Sensibilidad, especificidad, índice Kappa y porcentaje de coincidencia para el diagnóstico de ROP tipo1+tipo2 (Remitir) de 3 grupos de especialistas con respecto al diagnóstico de referencia realizado por un oftalmólogo pediátrico experto en ROP
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Resumen
Introducción

La retinopatía del prematuro (ROP) es una de las principales causas de ceguera infantil potencialmente evitable. Los avances en los cuidados neonatales consiguen la supervivencia de niños de bajo peso extremo asociado con una mayor incidencia de la enfermedad. El objetivo de este estudio es evaluar la fiabilidad en el diagnóstico de la ROP a través de retinografías obtenidas con la cámara de campo amplio RetCam3 y estudiar la variabilidad en el diagnóstico de ROP en función del evaluador.

Material y métodos

El examen con oftalmoscopio indirecto fue realizado por un oftalmólogo pediátrico experto en ROP. Las imágenes retinianas fueron obtenidas por el mismo oftalmólogo y un técnico especializado en la captura de imágenes digitales. Un total de 30sets de imágenes fueron analizados por 3 grupos enmascarados: grupoA (8 oftalmólogos), grupoB (5 expertos en visión) y grupoC (2 oftalmólogos expertos en ROP).

Resultados

Acorde con el diagnóstico mediante oftalmoscopia indirecta, la sensibilidad (26-93), el índice Kappa (0,24-0,80) y el porcentaje de aciertos fueron estadísticamente significativos en el grupoC para el diagnóstico de ROP tipo1. En el diagnóstico de ROP tipo1+tipo2 el índice Kappa (0,17-0,33) y el porcentaje de aciertos (58-90) fueron estadísticamente significativos, obteniendo valores superiores en el grupoC.

Conclusiones

El diagnóstico realizado por oftalmólogos expertos en ROP con el retinógrafo móvil RetCam3 ha demostrado ser un método fiable.

Palabras clave:
Retinopatía del prematuro
Recién nacido pretérmino
Imagen retina
Diagnóstico imagen
Telemedicina
Abstract
Introduction

The retinopathy of prematurity (ROP) is a potentially avoidable cause of blindness in children. The advances in neonatal care make the survival of extremely premature infants, who show a greater incidence of the disease, possible. The aim of the study is to evaluate the reliability of ROP screening using retinography imaging with the RetCam3 wide-angle camera and also study the variability of ROP diagnosis depending on the evaluator.

Material and methods

The indirect ophthalmoscopy exam was performed by a Pediatric ROP-Expert Ophthalmologist. The same ophthalmologist and a technician specialized in digital image capture took retinal images using the RetCam3 wide-angle camera. A total of 30image sets were analyzed by 3 masked groups: groupA (8 ophthalmologists), groupB (5 experts in vision), and groupC (2 ROP-expert ophthalmologists).

Results

According to the diagnosis using indirect ophthalmoscopy, the sensitivity (26-93), Kappa (0.24-0.80), and the percent agreement were statistically significant in group C for the diagnosis of ROP Type1. In the diagnosis of ROP Type1+Type2, Kappa (0.17-0.33) and the percent agreement (58-90) were statistically significant, with higher values in groupC.

Conclusion

The diagnosis, carried out by ROP-expert ophthalmologists, using the wide-angle camera RetCam3 has proved to be a reliable method.

Keywords:
Retinopathy of prematurity
Preterm infants
Retinal image
Diagnostic imaging
Telemedicine
Texto completo
Introducción

A pesar de los avances en la retinopatía del prematuro (ROP), esta enfermedad es una de las principales causas de ceguera infantil potencialmente evitable1. La ROP es una retinopatía vasoproliferativa caracterizada por la existencia de una retina inmadura y parcialmente vascularizada que afecta a recién nacidos prematuros (RNPT) y de bajo peso. El espectro de los resultados posibles de los pacientes con ROP se extienden desde casos leves donde las secuelas son mínimas y no afectan a la visión, a los casos más agresivos, bilaterales, con una ceguera irreversible y total2. La actuación temprana es crítica para maximizar un resultado favorable3; sin tratamiento, al menos el 50% de los ojos con ROP grave tendrán pérdida visual severa y permanente3.

Recientes estudios demuestran que, en los últimos 20años, el número de niños que requiere vigilancia de ROP continúa creciendo1,4–7. Los avances en los cuidados neonatales consiguen la supervivencia de recién nacidos de muy bajo peso; el bajo peso y la edad gestacional están asociados con una mayor incidencia de ROP severa4,8–10. Existe variedad en la incidencia de la enfermedad en los países desarrollados en comparación con los países en vías de desarrollo11,12, lo que en parte es debido al incremento de reproducción asistida, el aumento de la edad de la madre, a posibles etiologías genéticas y a otros estatus socioeconómicos13. La prevalencia en nuestro país, durante la década pasada y los inicios de la presente11, era similar a la de otros países desarrollados de la Comunidad Europea y Estados Unidos7,14. Actualmente, en los datos disponibles en el Instituto Nacional de Estadística (INE) el número de recién nacidos de peso inferior a 1.500g en España en el año 2011 fue de 4.178, de los cuales 682 pertenecen a la Comunidad de Madrid.

El método actual de diagnóstico, la oftalmoscopia indirecta (OBI), presenta graves limitaciones5. Las interpretaciones del examinador son transcritas a hojas de exploración oftalmológica donde la interpretación se presume correcta sin posibilidad de ser revisada15. Otro hecho preocupante es la escasez de oftalmólogos entrenados capaces de realizar las exploraciones para el diagnóstico de ROP5,6,10. Como consecuencia, un elevado número de oftalmólogos no entrenados están realizando el cribado y el tratamiento de ROP10,16,17. Varios estudios demuestran que oftalmólogos principiantes son menos hábiles que oftalmólogos entrenados en identificar ROP clínicamente significativa mediante el análisis de imágenes digitales10,17,18. Debido a la escasez de oftalmólogos entrenados el retraso en el cribado puede ser largo; otra alternativa es que los niños sean trasladados, con el considerable coste que esto supone y el riesgo potencial al que se somete al prematuro3.

Gracias a la telemedicina se pueden capturar imágenes y enviarlas para su posterior interpretación por un experto remoto6, y de esta forma se solventan muchas de las limitaciones en el diagnóstico de ROP realizadas con el gold standard. Utilizando cámaras de campo amplio, la telemedicina ha demostrado alta precisión y fiabilidad en el diagnóstico de ROP6,19–26, y posiblemente es más rentable que el método actual de diagnóstico6,27.

Los objetivos principales del estudio son:

  • Evaluar la fiabilidad en el diagnóstico de la ROP a través de las imágenes de fondo de ojo obtenidas con el retinógrafo móvil RetCam3 (Clarity Medical Systems, Inc.) mediante telemedicina.

  • Estudio de la variabilidad en el diagnóstico de ROP en función del perfil formativo del evaluador.

Material y métodos

El estudio siguió los principios de la Declaración de Helsinki y fue aprobado por el Comité de Ética del Hospital Clínico San Carlos y el Hospital Universitario La Paz de Madrid. Todos los padres de los recién nacidos prematuros con riesgo de padecer ROP que participaron en el estudio firmaron un consentimiento informado.

Pacientes

La toma de imágenes digitales fue realizada en niños con riesgo de padecer ROP ingresados en la unidad de cuidados intensivos neonatales (NICU) del Hospital Universitario La Paz de Madrid. El criterio de cribado seguido fue el establecido por el protocolo de la NICU, que incluye todos los niños con edad gestacional menor de 31semanas (≤30+6), menos de 34semanas (31-33) con curso clínico inestable o peso menor de 1.250g. Se capturaron 30 retinografías de 30 ojos (15 ojos derechos y 15 ojos izquierdos) de 9 recién nacidos pretérmino desde enero del 2012 hasta abril de 2012. Un total de 24 recién nacidos pretérmino fueron examinados, pero solo se incluyen en el estudio los casos con ROP. Se excluyen del estudio los recién nacidos prematuros que, bajo criterio del neonatólogo, tienen curso clínico inestable y los que previamente han sido tratados la retinopatía con láser. En 3RNPT el examen inicial no se pudo realizar debido a la mala calidad de las imágenes obtenidas, 2 de ellos por edema corneal y uno por insuficiente dilatación pupilar.

Calendario de actuación

El primer examen de fondo de ojo se realiza a las 4semanas de vida para los recién nacidos de edad gestacional al nacer de 27 o más semanas. Para los recién nacidos con edad gestacional inferior a 27semanas, el primer examen se realiza a las 31semanas de edad posmenstrual. Dependiendo de los resultados encontrados en la exploración de fondo de ojo con OBI, el calendario de los siguientes exámenes seguirá lo publicado por la Academy of Paediatrics, la American Association for Paediatric Ophthalmology and Strabismus y la American Academy of Ophthalmology28. Las revisiones se continúan hasta que a)la retina está completamente vascularizada; b)los vasos llegan a la zonaiii sin ROP previa en zonai o ii (en niños de muy bajo peso estaría indicada una exploración confirmatoria), o c)no enfermedad «pre-umbral» para la semana 45 de edad posconcepcional (zonai: cualquier grado con plus, grado3 sin plus; zonaii: grado2 «plus» o grado3).

Técnicas de exploración

Para la realización del examen oftalmológico es necesaria la dilatación pupilar. La midriasis exploratoria se consigue mediante instilación una hora antes del examen de una gota de ciclopentolato al 0,25% y otra de fenilefrina al 1% repetidas a los 10min. La presencia o ausencia de ROP, su localización, su extensión y la enfermedad plus fueron documentadas de acuerdo con los criterios establecidos por la Clasificación Internacional de ROP29. Durante la exploración oftalmológica una enfermera inmoviliza y monitoriza las constantes vitales del prematuro; si los índices cardiorrespiratorios del RNPT se alteran bruscamente, se interrumpe la exploración hasta que el prematuro se estabiliza. Para evitar la fototoxicidad retiniana se minimiza la iluminación ambiental al máximo y se utiliza la mínima intensidad de luz en el oftalmoscopio que permita una exploración fiable.

El examen con oftalmoscopio indirecto (gold standard) fue realizado por un oftalmólogo pediátrico experto en ROP. Se consigue mantener los párpados abiertos con el empleo de blefarostatos especiales para prematuros. La visualización de la retina periférica se realiza mediante identación escleral y una lente de 28-D. Inmediatamente después de la exploración con OBI, el mismo oftalmólogo y un técnico especializado en la captura de imágenes digitales (Certificate of Completion. Training Module Series: RetCam Practice, Ocular Anatomy and Imaging ROP Presented by Clarity Medical Systems, Inc. Pleasanton, California) capturaron las imágenes de cada ojo utilizando la cámara de campo amplio RetCam3 (Clarity Medical Systems, Pleasanton, CA, EE.UU.) equipada con una lente de 130° especial para prematuros. En la metodología empleada el oftalmólogo sujeta la cámara mientras que el técnico controla la iluminación y el enfoque. Se capturaron un mínimo de 3fotos por ojo (polo posterior, retina nasal y retina temporal); al conjunto de imágenes de un mismo ojo y una misma sesión lo denominamos «set».

Lectura y codificación de imágenes digitales

Las retinografías obtenidas son enviadas al centro de almacenamiento, donde son codificadas. Un total de 30 sets fueron interpretados independientemente por 3 grupos enmascarados: grupoA, formado por 8 oftalmólogos (3 cirujanos polo anterior, 3 retinólogos, 2 oftalmólogos generales); grupoB, compuesto por 5 expertos en visión de la Universidad Complutense de Madrid (diplomados o licenciados con el título de máster oficial de óptica, optometría y visión) y grupoC, formado por 2 oftalmólogos expertos en el diagnóstico y tratamiento de la ROP. Los gruposA y B fueron orientados en el diagnóstico de la ROP con una guía de 4páginas desarrollada por los autores. A todos los encuestados se les preguntó por el diagnóstico de ROP; cada set de fotos se clasificó en ROP, grado, zona, plus, remitir a oftalmólogo pediátrico (tipo1+tipo2) y observaciones. La interpretación de las retinografías es basó en los criterios establecidos por el estudio Early Treatment for Retinopathy of Prematurity (ETROP)30. Las imágenes enviadas se codifican en el centro de almacenamiento y se clasifican utilizando un sistema de 4niveles, al igual que se hizo en el estudio de Myung et al.17:

  • (1)

    ROP tipo 1: zonai, cualquier grado con enfermedad de plus o grado3 sin enfermedad de plus; zonaii, grados2 o 3 con enfermedad de plus.

  • (2)

    ROP tipo 2: zonai, grados1 o 2 sin enfermedad de plus; zonaii, grado3 sin enfermedad de plus.

  • (3)

    ROP moderada: definida como ROP menor que tipo2.

  • (4)

    No ROP.

No se puso límite de tiempo para la interpretación de las imágenes. El diagnóstico y las recomendaciones para los exámenes de control se devuelven vía email al centro de almacenamiento.

Análisis de datos

Se ha determinado la validez del nuevo sistema de diagnóstico comparando los resultados obtenidos por los 3 grupos, y se toma como referencia el diagnóstico realizado por un oftalmólogo pediátrico especializado en ROP con OBI. Los resultados obtenidos con OBI y RetCam para cada set fueron recogidos en columnas separadas utilizando el software estadístico (Microsoft Excel 2010, Redmond, WA, EE.UU.). El análisis estadístico fue calculado con el software SAS 9.2. La sensibilidad, la especificidad, el índice Kappa y el porcentaje de aciertos de cada grupo fueron calculadas para detectar ROP tipo1 y Remitir (ROP tipo1+tipo2). Para comparar los resultados entre grupos se utilizó el test ANOVA y el test de Duncan.

Resultados

Un total de 30 sets de imágenes fueron analizados por 15 observadores (8 oftalmólogos, 5 expertos en visión y 2 oftalmólogos infantiles especialistas en ROP). Acorde con el diagnóstico mediante OBI realizado por el observador de referencia (gold standard), el 47% de las imágenes digitales presentaban ROP tipo1, el 3% ROP tipo2 y el 50% ROP moderada.

En la tabla 1 se indica la sensibilidad, la especificidad, el índice Kappa y el porcentaje de coincidencia en el diagnóstico de ROP tipo1 y tipo1+tipo2 (remitir) del grupoC formado por 2 oftalmólogos expertos en el diagnóstico de ROP.

Tabla 1.

Sensibilidad, especificidad, índice Kappa y porcentaje de coincidencia para el diagnóstico de ROP tipo1 y ROP tipo1+2 (Remitir) del grupo C (oftalmólogo experto en ROP)

  Sensibilidad (%) (error estándar)  Especificidad (%) (error estándar)  Kappa (error estándar)  AC (%) (máximo-mínimo) 
Tipo 1  93 (0)  88 (13)  0,80 (0,14)  88 (95-81) 
Tipo 1+90 (3)  90 (10)  0,80 (0,09)  90 (95-85) 

En las tablas 2 y 3 se indica la sensibilidad, la especificidad, el índice Kappa y el porcentaje de coincidencia en el diagnóstico de ROP tipo1 y tipo1+tipo2 (Remitir) de 3grupos de especialistas con respecto al diagnóstico de referencia realizado por un oftalmólogo pediátrico experto en ROP. La sensibilidad, el índice Kappa y el porcentaje de aciertos fueron estadísticamente significativos en el grupoC para el diagnóstico de ROP tipo1. En el diagnóstico de ROP tipo1+2 el índice Kappa y el porcentaje de aciertos fueron estadísticamente significativos, obteniendo valores superiores en el grupoC. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los gruposA y B en el diagnóstico de ROP tipo1 y ROP tipo1+tipo2.

Tabla 2.

Sensibilidad, especificidad, índice Kappa y porcentaje de coincidencia para el diagnóstico de ROP tipo1 de 3 grupos de especialistas con respecto al diagnóstico de referencia realizado por un oftalmólogo pediátrico experto en ROP

Tipo 1  Sensibilidad (%) (error estándar)  Especificidad (%) (error estándar)  Kappa (error estándar)  AC (%) (máximo-mínimo) 
Grupo A  26 (10)  93 (2)  0,24 (0,20)  57 (68-40) 
Grupo B  39 (5)  92 (3)  0,29 (0,12)  56 (65-47) 
Grupo C  93 (0)  88 (13)  0,80 (0,14)  88 (95-81) 
Valor de p  0,0114*  0,6944  0,0046*  0,0053* 

AC: número de aciertos.

*

Grupo C distinto del resto de grupos.

Tabla 3.

Sensibilidad, especificidad, índice Kappa y porcentaje de coincidencia para el diagnóstico de ROP tipo1+tipo2 (Remitir) de 3 grupos de especialistas con respecto al diagnóstico de referencia realizado por un oftalmólogo pediátrico experto en ROP

Tipo 1+Sensibilidad (%) (error estándar)  Especificidad (%) (error estándar)  Kappa (error estándar)  AC (%) (máximo-mínimo) 
Grupo A  47 (10)  86 (7)  0,33 (0,23)  66 (78-55) 
Grupo B  59 (11)  59 (13)  0,17 (0,07)  58 (61-55) 
Grupo C  90 (3)  90 (10)  0,80 (0,09)  90 (95-85) 
Valor de p  0,1358  0,1101  0,0048*  0,0045* 

AC: número de aciertos.

*

Grupo C distinto del resto de grupos.

Discusión

Los resultados de este estudio confirman, en primer lugar, la eficacia de la cámara de campo amplio RetCam3 a través de imágenes obtenidas por personal entrenado. Por otro lado, el estudio demuestra la viabilidad de la telemedicina en el diagnóstico de ROP tipo1 y ROP tipo1+tipo2 (Remitir) cuando es realizado por oftalmólogos pediátricos expertos en ROP.

La viabilidad de la telemedicina en la evaluación de RNPT es un hecho de gran interés dado el aumento progresivo de niños con riesgo de padecer ROP4,8 en los países desarrollados. Las imágenes digitales ofrecen una estrategia innovadora para la detección de niños con ROP severa31,32 y varios estudios demuestran excelente sensibilidad y especificidad en el diagnóstico de ROP5,18–20,24,25,33–36. En la mayoría de las investigaciones un oftalmólogo5,19,26,32,33,36–38 o una enfermera17,21,22,25,34,35,39,40 realizan la prueba, aunque rara vez un fotógrafo oftalmológico18,20,23 obtiene las imágenes. Nuestras conclusiones coinciden con los resultados publicados por Skalet et al.40, en el que 2 enfermeras entrenadas capturan las imágenes con la cámara NIDEK NM200-D y posteriormente se las envían a 5 expertos en ROP. Las conclusiones de Skalet et al. demuestran que las imágenes obtenidas por personal entrenado y enviadas a especialistas pueden ser útiles para identificar niños que requieren una evaluación por un oftalmólogo experto en ROP.

En 2008, Kemper et al.16 demostraron la elevada proporción de oftalmólogos sin entrenamiento que realizaban el cribado y el tratamiento de ROP. Por otro lado, Paul Chan et al.18 evaluaron en 2010 la fiabilidad de oftalmólogos principiantes en el diagnóstico de ROP; se demostró una infraestimación de ROP clínicamente significativa, lo que levanta importantes cuestiones en la calidad del cribado de ROP realizado por oftalmólogos no expertos. Por lo tanto, se está de acuerdo con la sugerencia de Wong et al.10, en la que se recomienda un mínimo número de exámenes y de tratamientos de ROP durante el entrenamiento de los oftalmólogos.

Los resultados de esta investigación son similares a los obtenidos en el estudio de Myung et al.17, en los que se demuestra una sensibilidad del 50% aproximadamente para detectar ROP tipo1 y tipo2 por oftalmólogos pediátricos sin experiencia en ROP; en este estudio equivale a la sensibilidad en remitir (tipo1+tipo2) de los gruposA y B que corresponden a no expertos en ROP. También coinciden los resultados en tipo1 ROP en los que se obtiene baja sensibilidad y alta especificidad para los gruposA y B. A diferencia del estudio de Myung et al.17, en el que toma como referencia el diagnóstico de un experto en retina pediátrica a través de imágenes digitales, se tiene como gold standard el diagnóstico obtenido con oftalmoscopia indirecta realizada por un experto en ROP siguiendo las recomendaciones de la Section on Ophthalmology, American Academy of Pediatrics, American Academy of Ophthalmology, American Association for Pediatric Ophthalmology and Strabismus7.

Las ventajas de la telemedicina ya han sido descritas por varios autores. Se ha demostrado la fiabilidad en el diagnóstico de ROP y un ahorro con respecto al método convencional de diagnóstico27, pero todo esto no es suficiente y se debe tener en cuenta la opinión de los padres. Las investigaciones de Joo-Yeon Lee6 concluyen que las impresiones de los padres son positivas a favor del diagnóstico de la ROP a través de la telemedicina, pero expresan preferencias por el trato cara a cara. Actualmente los beneficios de las nuevas tecnologías son indiscutibles, pero no debe olvidarse que la información, tanto al paciente como a sus acompañantes, debe ser lo más amplia posible.

En la bibliografía consultada se encuentran pocos estudios que evalúen el entrenamiento de oftalmólogos que realizan la exploración, la evaluación y el tratamiento de ROP10,16–18. Como se ha demostrado, diferencias en el diagnóstico de ROP implican distintos resultados en la evolución de la enfermedad, por lo que futuras investigaciones deberían proponer un número mínimo de exploraciones para los oftalmólogos no entrenados. Asimismo queremos destacar el riesgo potencial que supone que personal no entrenado realice el diagnóstico y el tratamiento de ROP. En este estudio no se han encontrado diferencias significativas en los resultados entre oftalmólogos (grupoA) y expertos en visión (grupoB). Futuros proyectos podrían analizar el papel del óptico-optometrista para realizar el cribado de ROP, y de esta forma se ahorraría el coste del traslado del prematuro y se evita que sea el especialista el que haga la prueba.

Reconocemos que una de las limitaciones del estudio es el número de prematuros explorados y el reducido número de expertos que realizan el diagnóstico de ROP. En esta fase solo se capturaron retinografías de los prematuros que tenían algún grado de retinopatía para evitar el estrés que la prueba adicional con RetCam provocaba al prematuro. Futuras investigaciones podrían hacerse, como en el estudio de Skarlet et al.40, con varios expertos en prematuros y compararlos con varios oftalmólogos sin experiencia en ROP. Al igual que en estudios anteriores, la evaluación de la zonaiii y la calidad de las imágenes17 han sido las principales limitaciones; en particular, se han encontrado serias dificultades en la exploración en pacientes con CPAP tanto con OBI como con RetCam, siendo la visualización de la retina ligeramente mejor con imagen digital.

En conclusión, el diagnóstico realizado por oftalmólogos expertos en ROP con el retinógrafo móvil RetCam3 ha demostrado ser un método fiable.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Agradecimientos

Los autores agradecen la colaboración de la Unidad de Cuidados Intensivos Neonatales (NICU) del Hospital Universitario La Paz de Madrid y a todo el equipo de la Clínica Rementería, Madrid, España.

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